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这里是英国伦敦,劳拉和史提尔进行着欢乐却有生命危险的吐槽短剧,最新型全自动洗衣机送到“必要之恶教会”的宿舍,使得神裂伤透脑筋,奥索拉等人则是兴致盎然。同一时间,在日本的学园都市,上条因为大霸星祭的惩罚游戏而成为美琴的奴隶,不禁为自己的际遇叹息。美琴想要呱太的手机吊饰,因此上条被迫参加双人方案,此时御坂妹忽然出现,只好陪同寻找她的护目镜,后来又被美琴的姐妹对决波及,抢走护目镜的最后之作又在这时候跑来搅局。在这个时候,一方通行也为了寻找下落不明的最后之作展开行动。
经过一番风波,一方通行找到了最后之作。最后之作玩到不小心跌倒受伤,一方通行只得去药局买护理用品,却有一个黑衣集团挡住去路。“猎犬部队”――学园都市台面下的这个组织,无预警就袭击一方通行,其中还有一名白袍男性,曾经参与一方通行能力开发的研究者――木原数多。木原数多破解一方通行的“矢量操作”将他打倒,并且不知为何宣称要回收最后之作。努力抵抗的一方通行,在这时候才得知最后之作的真正用途。同一时间,某人瘫痪警备员的防卫网,入侵大雨纷纷的学园都市。
茵蒂克丝出现在九死一生的一方通行面前。外人闯入使得木原等人一时疏于防备,一方通行没有放过这个机会,带著茵蒂克丝挟持车辆逃走。为了避免波及他人,一方通行请青蛙医生协助,医生建议他必须以保护最后之作为优先,因此一方通行开始追击木原的部队。另一方面,上条带著前来求救的最后之作,寻找一方通行的下落,两人在“猎犬部队”的追捕之下逃进餐厅,此时出现在他们面前的,是入侵学园都市,瘫痪“警备员”与“猎犬部队”的黄衣女性,罗马正教“神之右席”的魔法师――前方之风。她发现目标上条之后,毫不留情展开攻势。
一方通行将猎犬部队逐渐逼上绝境并且歼灭。查出最后之作本次被抓是基于统括理事会的命令,使得一方通行下定决心与学园都市为敌,为了拯救最后之作不择手段,再度踏入“黑暗”的世界。另一方面,与最后之作分散的上条,在寻找她的时候再度遇见前方之风,原本以为会再度展开激战,前方之风却感受到某种状况,离开现场想要查明原因。为了封锁前方之风的魔法,亚雷斯塔操纵御坂网路,布设虚数学区·五行机关。释放耀眼光芒的某处出现无数翅膀,并且出现巨大“天使”的身影。
为了拯救最后之作,一方通行与“矢量操作”不管用的敌人――木原展开一场绝望的决斗。项圈电池没电之后,一方通行不只是失去能力,甚至没办法好好站稳,即使如此,他还是拼命缠著木原不放……由于虚数学区·五行机关正式启动,风斩冰华被迫牺牲,为了拯救这名“朋友”,上条挡住“神之右席”前方之风的去路。察觉到风斩也在战斗,使得上条的拳头握得更紧了。此外,茵蒂克丝也为了让风斩恢复原状,动用所有知识试著解决问题。抵达“核心”的她为了拯救最后之作、风斩以及学园都市,开始进行自己的本分――也就是祈祷。
前方之风入侵学园都市引发的一连串骚动终于解决,上条也回到一如往常的平凡生活。忙着准备和同学交换便当菜色、结标住进小萌老师家,全班加上茵蒂克丝一起举办寿喜锅派对,大家看起来都在享受着青春。然而世界各地开始对学园都市进行示威和抗议活动,在这样的局势之下,学园都市很有可能与各大势力开战,家长们担心学生的安危,开始要求将子女带离学园都市,上条认为自己是本次事件的核心人物而感到烦恼。另一方面,与学园都市台面下的组织进行交易,将自己卖给黑暗的一方通行,受命进行某项任务。
世界各地接连出现反对科学的示威和抗议活动,使得学园都市的立场更加不利,在紧张的世界局势之中,学园都市再度面对一项威胁,那就是喝醉之后看到人就死缠着不放的御坂美铃,这简直是一种众人皆会受害的恐怖攻击。第一名牺牲者,是对美铃长相感到面熟,学园都市最强的能力者。后来受害者逐渐增加,继无辜的计程车司机之后受害的上条当麻,不只受到酒味袭击,还得承受茵蒂克丝的怒火。好不容易逃离危机的第一名牺牲者――一方通行,从学园都市上层得到某项情报,使得闹剧到此为止,为了保护生命受到威胁的御坂美铃,战斗即将开始。